De 1860 à 1864, la compagnie des chemins de fer de l'Ouest exécute les travaux d’une ligne par un embranchement depuis Rennes jusqu’aux jeunes stations balnéaires de Saint-Malo, Saint-Servan et Paramé. Une seule gare desservira les trois communes, au lieu-dit les dunes des Talards, l’ancien port d'échouage. Le 27 juin 1864, la nouvelle gare est inaugurée : depuis Rennes, un train spécial amène en deux heures et demie les notables attendus par les maires Charles Rouxin, maire de Saint-Malo, Edouard Gouazon, maire de Saint-Servan, et Pierre Marie Harembert, maire de Paramé.

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Le bâtiment de la gare de l’Etat est formé de deux ailes réunies par une grande verrière recouvrant le terminal des voies, sur le même principe que les gares terminus de Brest et Paris-Montparnasse.

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Un fait divers, le 9 septembre 1923, une locomotive revenant du Mont-Saint-Michel défonce le mur de la gare. On ne déplorera heureusement que quelques blessés légers (et une belle photographie).

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En 1944, la gare souffrira des bombardements alliés. Reconstruite en 1951, elle sera finalement détruite et remplacée par la nouvelle gare TGV en 2005.